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郎离开阿部家，住到邑久郡笠加村依靠亲戚，逐渐成长起来。天文十二年（1543年），他出仕天神山城的浦上宗景，第二年元服，称宇喜多三郎左卫门直家——就算在战国时期也很罕见的一代阴谋家就此出现了。
宇喜多直家初期受封浦上氏最前线的乙子村，此处向西是细川家的儿岛郡，向北是松田氏的上道郡，并且还有犬岛的海贼不时上陆骚扰。直家招募了三十名足轻守护此地，以后的重臣户川秀安、长船贞亲、冈利胜、花房正幸等人都在其中。经过长年激战，直家不但守住了此地，还因功使自己的知行增加到三千石。
宇喜多氏的旧臣们听说幼主出山，纷纷来投，结果兵多粮少，从宇喜多直家以下，大家亲自下地劳作，以增加收入。就这样饥一顿饱一顿的生活，使得宇喜多家臣团空前团结起来，为以后成长为战国大名势力奠定了基础。
数年后，宇喜多直家的同族浮田大和送来密信，双方里应外合攻破砥石城。不久，大和内通备中豪族的阴谋败露，直家受命讨伐，亲斩大和，受到浦上宗景的表彰。天文十八年（1545年），直家终于从家主手上取回了祖父的旧居——砥石城。
天文二十年（1551），通过浦上宗景的撮合，宇喜多直家娶了上道郡沼村的沼城主中山备中之女为妻。八年后，他获得岛村丰后守和中山备中谋叛的证据，向主君宗景进言，诱杀二人，终于报
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